Complejo basal: un componente de ala inteligente para la transformación automática de formas

May 31, 2023

Biología de las comunicaciones volumen 6, número de artículo: 853 (2023) Citar este artículo

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Las alas de los insectos son estructuras adaptativas que responden automáticamente a las fuerzas de vuelo, superando incluso los sistemas de transformación de formas de ingeniería de vanguardia. Una hipótesis ampliamente aceptada, pero aún no probada explícitamente, es que un componente 3D en la región proximal del ala, conocido como complejo basal, determina la calidad de los cambios de forma del ala en vuelo. A través de nuestro estudio, validamos esta hipótesis, demostrando que el complejo basal juega un papel crucial tanto en la calidad como en la cantidad de deformaciones del ala. Las variaciones sistemáticas de los parámetros geométricos del complejo basal en un conjunto de modelos numéricos sugieren que las alas han sufrido adaptaciones para alcanzar la máxima curvatura bajo carga. Inspirándonos en el diseño del complejo basal, desarrollamos un mecanismo de transformación de forma que puede facilitar el cambio de forma de las palas de las turbinas eólicas. Esta investigación mejora nuestra comprensión de la biomecánica de las alas de los insectos y proporciona información para el desarrollo de sistemas de ingeniería simplificados de transformación de formas.

Las aves y los murciélagos poseen músculos de vuelo que controlan activamente los movimientos y deformaciones de sus alas, mejorando así su rendimiento de vuelo. Por el contrario, las alas de los insectos carecen de músculos, excepto aquellos que están situados en el tórax y controlan los movimientos de las alas en la región basal de las alas. En cambio, las alas de los insectos constan de componentes estructurales que les permiten responder automáticamente a las fuerzas de vuelo1,2,3,4,5,6. Las respuestas controladas incluyen flexión, torsión y formación de curvatura para una generación eficiente de elevación y empuje2,7,8. Aunque los músculos de vuelo directo en el tórax pueden cambiar y controlar el perfil de la base del ala hasta cierto punto, la falta de músculos dentro de las alas de los insectos requiere un control automático de la forma de las alas más allá de la base del ala, codificado en el diseño estructural del ala y la composición del material9. Esta característica distintiva de las alas de los insectos, es decir, el control automático de la forma, las hace únicas entre todos los sistemas naturales y de ingeniería y, lo que es más importante, un candidato potencial para aplicaciones de ingeniería que buscan lograr un control automático de la forma10,11.

Las libélulas y los caballitos del diablo del orden de insectos Odonata superan a casi cualquier otro insecto en términos de rendimiento de vuelo. Exhiben un vuelo intrigantemente sofisticado gracias a sus alas altamente especializadas1,2,3,4,5,6,7,8,9. Muchas de las características del ala, incluidos los gradientes de las propiedades del material12,13 y el espesor14,15, el patrón de venación2,16,17, la corrugación18,19, el nódulo16,20, el pterostigma21, las uniones venosas y las púas asociadas a las articulaciones22,23, los parches de resilina24,25, 26, la ultraestructura venosa23,27, las líneas de flexión28 y el complejo basal4,29,30 contribuyen a la deformabilidad automática de las alas de odonatan y, en particular, a la formación de la curvatura del ala. Una hipótesis ampliamente aceptada, pero aún no probada explícitamente, es que el complejo basal (una estructura tridimensional en la base del ala con una disposición especial de venas) es clave para determinar la calidad de las deformaciones del ala en especies de odonatan2,16,29. Aunque la forma, dimensión y posición del complejo basal dentro del ala, que comprende una gran parte de la región proximal del ala, sugieren que ésta puede ser una hipótesis razonable, los datos de la literatura son en su mayoría descriptivos, e investigaciones cuantitativas y/o sistemáticas de El papel del complejo basal en las deformaciones del ala es aún poco común4,31,32. Un estudio integral que establezca un vínculo entre la estructura, el material y el rendimiento mecánico del complejo basal puede ayudarnos a llenar este vacío en la literatura. Este es el objetivo general de este estudio.

Aquí recolectamos selectivamente tres especies de Odonata, incluidas Ischnura elegans (Coenagrionidae), Calopteryx splendens (Calopterygidae) y Sympetrum vulgatum (Libellulidae) con complejos basales y estilos de vuelo morfológicamente diferentes. Utilizamos una combinación de métodos experimentales y técnicas de imagen, incluida la microscopía electrónica de barrido (SEM), la tomografía microcomputarizada (micro-CT), la microscopía de barrido láser confocal (CLSM), la microscopía de fluorescencia de campo amplio (WFM), las pruebas mecánicas, las pruebas finitas. análisis de elementos (FEA), modelado paramétrico, diseño conceptual e impresión 3D para (1) examinar tanto la estructura como el material del complejo basal, (2) caracterizar cómo influyen en el comportamiento mecánico del complejo basal, (3) determinar el papel del complejo basal en las deformaciones del ala, y (4) utilizar conceptos de diseño inspirados en las alas en una aplicación del mundo real. Nuestros resultados son significativos ya que no solo mejoran nuestra comprensión de la biomecánica de las alas de los insectos, sino que también informan el diseño de estructuras que cambian de forma y que no requieren controles activos complicados.

El complejo basal es una estructura corrugada tridimensional en la base del ala de las alas de Odonata, que puede comprender múltiples elementos estructurales, incluidos el arculo, la célula discoide, el triángulo, el subtriángulo, la barra mediocubital, la vena compuesta y una red de venas interconectadas (Fig. 1A– D). Aunque el diseño estructural de los complejos basales de diferentes alas comparte algunos puntos en común, son morfológicamente diversos y su diseño varía de una especie a otra. Utilizamos SEM, CLSM, WFM y micro-CT para investigar la estructura y las propiedades materiales del complejo basal de las alas anteriores de los dos caballitos del diablo, I. elegans y C. splendens, y las alas delanteras y traseras de la libélula S. vulgatum, como tres representantes del orden Odonata (Fig. 1, Fig. Suplementaria S1, Videos complementarios S1-S4). Es importante señalar que las alas delanteras y traseras de los caballitos del diablo (Zygoptera) son casi idénticas, mientras que en las libélulas (Anisoptera) muestran diferencias bastante marcadas.

A–D Complejo basal de las alas anteriores (A) y traseras (B) de la libélula S. vulgatum, del caballito del diablo I. elegans (C) y del caballito del diablo C. splendens (D) (según la nomenclatura de Rehn, 2003) . Las alas se muestran desde el lado dorsal con "+" y "-" que indican si las venas están elevadas (colina) o bajadas (valle) en referencia a la línea media del ala. Las áreas rojas muestran las células discoidales. AA vena anal anterior, C vena costal, CuA vena cubital anterior, CuP vena cubital posterior, IR vena intercalada, MA vena mediana anterior, MP vena mediana posterior, RA vena radial anterior, RP vena radial posterior, ScA vena subcostal anterior, ScP subcostal vena posterior. Barras de escala: 0,5 cm (A, B, D), 0,2 cm (C).

Los complejos basales de las especies investigadas son estructuras corrugadas con multitud de uniones venosas, parches de resilina y una red de venas y membranas entre ellas, que comprenden una gran parte de la base del ala (Fig. 1, Fig. Suplementaria S1). Se pueden distinguir entre especies según su estructura y composición material. El complejo basal del pequeño caballito del diablo I. elegans es el más simple en términos de diseño; consta de un arculo y una celda discoide junto con la red más pequeña de venas (Fig. 1B). Sus patrones de corrugación dorsal-ventral, así como la distribución dorsal-ventral de los parches de resilina, son asimétricos (Figura complementaria S3). El complejo basal del gran caballito del diablo C. splendens también tiene un diseño relativamente simple pero posee más elementos estructurales que el de I. elegans. Incluye una barra mediocubital, una vena compuesta y una densa red de venas (Fig. 1C). En contraste con lo observado en las alas de I. elegans, tanto los patrones de corrugación dorsal-ventral como la distribución dorsal-ventral de los parches de resilina son casi simétricos (Figura complementaria S5A, Q). La libélula S. vulgatum posee el complejo basal estructuralmente más complejo entre las especies examinadas (Fig. 1A, B). Tiene un arculo y una celda discoide, que se divide en dos subelementos llamados triángulo y subtriángulo, ambos radicalmente diferentes en alas delanteras y traseras. Los patrones de corrugación y la distribución de las articulaciones de resilina muestran asimetría dorsoventral. Además, las alas de S. vulgatum tienen una mayor abundancia de articulaciones doblemente flexibles en comparación con ambas especies de caballitos del diablo (Fig. 2Ai – Aviii, 2Bi – Bviii, Figs. Suplementarias S2 y S4).

A Imágenes de microscopía electrónica de barrido (SEM) del ala anterior. Imágenes SEM del arculus (Avii, Aviii) y la esquina basal-anterior (Av, Avi), la esquina apical-anterior (Ai, Aii) y la esquina posterior (Aiii, Aiv) del triángulo. Patrón de venación del complejo basal del ala anterior (Aix). Los lados dorsal y ventral se indican mediante flechas que apuntan hacia abajo y hacia arriba, respectivamente. B Imágenes de proyección de máxima intensidad de microscopía de barrido láser confocal (CLSM), que muestran la aparición de resilina en el arculus (Bvii, Bviii) y las esquinas del triángulo: esquina basal (Bv, Bvi), esquina apical (Bi, Bii) y la esquina posterior (Biii, Biv). El color azul indica la presencia de resilina. Los colores rojo y verde muestran cutículas muy esclerotizadas y menos esclerotizadas, respectivamente. Mapa de distribución de parches de resilina (Bix). La aparición de resilina se ilustra mediante el color azul según su ubicación en el ala (dorsal y/o ventral). Los círculos blancos indican uniones firmemente conectadas que carecen de resilina. El área gris ilustra el bucle anal (Aix, Bix). C Resultados de las pruebas mecánicas de deformabilidad del ala. Las alas anteriores intactas y cortadas estaban desviadas de los lados dorsal y ventral. Curva representativa de fuerza-desplazamiento obtenida del ala anterior (Ci). Momentos flectores necesarios para desviar las alas (Cii). Las líneas superior, media, inferior y los puntos en los diagramas de caja y bigotes son los datos del extremo inferior, la mediana, el extremo superior y los valores atípicos, respectivamente. Ciii – Cx Perfiles de altura de las alas anteriores. Las alas anteriores intactas y cortadas estaban desviadas de los lados dorsal y ventral. Perfiles de altura resultantes antes (Ciii, Civ, Cvii, Cviii) y después (Cv, Cvi, Cix, Cx) de la deflexión. Las flechas que apuntan hacia abajo y hacia arriba indican el lado desde el cual se aplicaron las fuerzas (lado dorsal: Ciii-Cvi y lado ventral: Cvii-Cx). D Mecanismo de deformación del complejo basal (Di) cuando se somete a fuerzas en los lados ventral (Dii) y dorsal (Diii). Ac arculus, vena cruzada Cr, vena cubital Cu, vena cubital anterior CuA, vena mediana M, vena mediana anterior MA, barra mediocubital Mb, vena mediana MP posterior, vena radial RA anterior, vena radial RP posterior. Barras de escala: 0,5 mm (Aix, Bix), 100 µm (Ai, Aii, Av, Avi, Bi, Bii, Bv, Bvi), 250 µm (Aiii, Aiv, Biii, Biv), 500 µm (Avii, Aviii, Bvii, Bviii).

Las diferencias observadas en las propiedades estructurales y materiales del complejo basal entre las especies estudiadas plantean una pregunta interesante: ¿Cómo influyen estas diferencias en el comportamiento mecánico del complejo basal y de todo el ala? Para abordar esta pregunta, reproducimos las deformaciones de las alas en vuelo sometiéndolas a una fuerza puntual aplicada a la vena radial posterior (RP) desde abajo (Figura complementaria S21), ya que esta carga puede resultar en deformaciones similares a las exhibidas. por las alas en vuelo29. Realizamos pruebas mecánicas en las alas anteriores de caballitos del diablo I. elegans y C. splendens y en las alas anterior y posterior de la especie de libélula S. vulgatum. Todos los experimentos se realizaron en especímenes vivos, ya que las alas de los insectos son sistemas vivos que contienen hemolinfa dentro de sus venas y sus propiedades cambiarían al retirarse del cuerpo33,34. Las alas se fijaron en su base utilizando cera de abejas para evitar la influencia de las deformaciones en la bisagra del ala en los resultados. Subdividimos las alas en dos grupos de alas intactas y cortadas. Las alas cortadas tenían aproximadamente un tercio del ala desde la base y se eliminó el resto del ala. Probar los dos grupos de alas nos permitió investigar el comportamiento mecánico del complejo basal tanto dentro del ala como de forma aislada.

La primera observación interesante fue que la fuerza requerida para desviar las alas en el 10% del brazo de palanca (es decir, la distancia entre la fuerza aplicada y el sitio de fijación) aumentó casi linealmente con el desplazamiento (Fig. 2Ci, Figs. Suplementarias S3-). S5). Esto indica la respuesta lineal del ala a las fuerzas/desplazamientos aplicados dentro de este rango. En segundo lugar, aplicar una fuerza al lado dorsal del ala anterior de S. vulgatum, por ejemplo, causó solo una pequeña deformación en el complejo basal (Fig. 2Ciii, Cv). Por el contrario, una fuerza aplicada al lado ventral resultó en una deformación notable en el complejo basal, que también formó una sección curvada (Fig. 2Cvii, Cix). La comparación de los resultados de las alas intactas y acortadas mostró que, independientemente de la dirección de la fuerza aplicada, los patrones de deformación de las alas intactas y las alas cortadas fueron similares (Fig. 2Ciii-Cx, Figs. Suplementarias S3-S5). Tanto en las cargas dorsales como ventrales, las deformaciones observadas en todas las alas estuvieron influenciadas por las del complejo basal: la aplicación de una fuerza en el lado ventral de las alas resultó en una formación de curvatura (Fig. 2Cvi, Cx). La única diferencia fue que la formación de camber en las alas cortadas estaba ligeramente desplazada hacia la base del ala, efecto que puede deberse a la ausencia del pterostigma en las alas cortadas como contrapeso en la punta del ala19. Estos resultados sugieren que los dos tercios del dominio del ala distal al complejo basal pueden tener una influencia comparativamente pequeña en el patrón de deformación del ala, un hallazgo que respalda la hipótesis mencionada anteriormente.

El mecanismo de deformación es relativamente simple pero muy efectivo (Fig. 2Di-Diii). Cuando se aplica fuerza a la vena radial posterior (RP) desde el lado ventral, la RP eleva y eleva la vena radial anterior (RA). La elevación de la vena radial anterior (AD) hace que el larguero del borde de ataque se mueva ligeramente hacia abajo. La rotación del ala alrededor del eje de la vena mediana anterior (MA) baja el borde de salida. Esta deformación va acompañada de la rotación del triángulo y subtriángulo, favoreciendo la curvatura. El mecanismo de deformación es casi el mismo entre las alas investigadas y similar al descrito anteriormente para alas de dípteros comparativamente simples31 (consulte la Nota complementaria 1 para obtener más información).

Un hallazgo interesante es que las alas tanto del caballito del diablo I. elegans como de la libélula S. vulgatum (Fig. 2C, Figuras complementarias S3 y S4) mostraron patrones de deformación asimétrica cuando se doblaron hacia arriba y hacia abajo, mientras que las del caballito del diablo C. splendens exhibió una deformación casi simétrica (Figuras complementarias S5 y S10). Específicamente, para las alas de S. vulgatum, aunque no se encontraron diferencias significativas en los momentos de flexión necesarios para desviar las alas entre las dos direcciones opuestas, una presión aplicada a las alas resultó en la formación de curvatura solo cuando se cargaron en el lado ventral. (Fig. 2Cii – Cx, Fig. Suplementaria S3). Este es el patrón de deformación asimétrico característico de las alas de libélula, que genera sustentación en los movimientos descendentes29. Esta asimetría dorsal-ventral es probablemente el resultado de la distribución de articulaciones asimétricas y secciones transversales precombinadas de las alas (Fig. 2B, Fig. Suplementaria S2), que son menos obvias para las alas de C. splendens (Fig. S5).

Para comprender mejor cómo el complejo basal influye en las deformaciones de las alas, desarrollamos uno de los modelos de elementos finitos de alas de insectos más completos hasta la fecha. Este es un modelo del ala anterior de la libélula S. vulgatum, que incluye muchos detalles morfológicos de las alas, incluidas venas longitudinales, venas cruzadas, uniones venosas, estructura en capas de las venas, parches de resilina, nódulos, pterostigma, patrones de corrugación y membranas. (Figura complementaria S11). Utilizamos este modelo para investigar la influencia del complejo basal tanto en la calidad como en la cantidad de flexión, torsión y curvatura del ala. Después de verificar la validez del modelo y su precisión al simular la respuesta del ala a las cargas (ver "Métodos" y la Figura complementaria S12), eliminamos el complejo basal modelándolo como una placa plana. Encontramos que la eliminación del complejo basal del ala alteró notablemente sus deformaciones; la flexión del ala aumentó 1,7 veces, el ala se giró en la dirección opuesta y la curvatura del ala disminuyó 1,7 veces (Fig. 3A, 3Bi-Bii, Fig. Suplementaria S13). Teniendo en cuenta el efecto perjudicial de la flexión del ala y la importancia de la torsión y la curvatura del ala para la generación de carga aerodinámica, los resultados sugieren el papel clave del complejo basal en los cambios automáticos de forma de las alas, lo que respalda nuestros experimentos con alas reales.

A Flexión, torsión y comba en modelos de alas con y sin complejo basal. VB y VA se refieren al volumen bajo el ala antes y después de la deformación. B Deformación del ala con y sin complejo basal desde vista superior. C Efecto de las variaciones de los parámetros geométricos del complejo basal sobre la formación de comba. El panel muestra la vista en perspectiva (Ci) y la vista superior (Cii) del complejo basal. Los parámetros geométricos alterados incluyen el ángulo exterior del triángulo (α), el ángulo interior del triángulo (β), el ángulo de rotación de las venas longitudinales (δ), el ángulo de rotación del triángulo (ψ), el ángulo de rotación del subtriángulo (γ), la profundidad de inclinación del triángulo (η). Los ángulos medidos en las alas reales se resaltan mediante un contorno rojo.

Utilizamos nuestro modelo numérico completo en un estudio comparativo para comprender cómo el cambio de los parámetros geométricos del complejo basal, incluidos los que se muestran en las figuras 3Ci, Cii, puede influir en la formación de la curvatura del ala. Excepto por el ángulo de rotación δ de las venas longitudinales, que muestra una tendencia lineal decreciente al aumentar el ángulo, la variación de otros parámetros geométricos resultó en cambios no lineales en la curvatura del ala. Entre los parámetros estudiados, el parámetro 'ángulo de rotación de las venas longitudinales δ' tuvo la mayor influencia; cambiar el ángulo en 16 grados aumentó la curvatura 1,4 veces (Fig. 3C, Figs. Suplementarias S14-S19). El ángulo de rotación del subtriángulo γ, por otro lado, tuvo la menor influencia en la curvatura del ala. Curiosamente, el modelo complejo basal con parámetros geométricos como los del complejo basal del ala anterior de S. vulgatum mostró una de las curvaturas más grandes entre todas las variaciones del modelo (Fig. 3C). Esto es importante ya que sugiere la adaptación del complejo basal del ala para desarrollar secciones curvadas en vuelo, un fenómeno que puede aumentar la capacidad de las alas para producir fuerzas aerodinámicas.

Las estrategias de diseño del complejo basal investigado aquí demostraron que el complejo basal es un mecanismo automático para la transformación de la forma, que puede cambiar la configuración tras la carga para formar una forma curvada. De hecho, el complejo basal representa un ejemplo sorprendente que puede informar los estudios sobre inteligencia mecánica (IM), una nueva área de investigación que explota mecanismos inspirados en la naturaleza para la adaptabilidad automática y los aplica al diseño de componentes estructurales35. En general, este mecanismo puede inspirar el diseño de estructuras que cambian de forma y que no requieren actuaciones complicadas para lograr su funcionalidad. En particular, el complejo basal puede permitirnos desarrollar mecanismos de cambio de forma simétricos y asimétricos bioinspirados para una variedad de aplicaciones de alta tecnología, como robots con alas batientes, palas de turbinas que se adaptan a la forma, alas de avión que se adaptan a la forma, aletas de ala de avión. y spoilers de automóviles que se adaptan a su forma.

Utilizando el diseño paramétrico conceptual, aquí desarrollamos un modelo simplificado inspirado en el complejo basal del ala. El mecanismo bioinspirado consta de enlaces que están conectados entre sí mediante ejes y uniones de pasador (Fig. 4Ai, Fig. Suplementaria S21). Para guiar los movimientos de los enlaces, diseñamos un marco que incluía algunas juntas de ranura para pasadores (Fig. 4Aii, Fig. Suplementaria S21). Al aplicar una fuerza hacia arriba en el eslabón RP, la parte media del mecanismo se mueve hacia arriba, mientras que el borde de salida se empuja hacia abajo, creando así una configuración arqueada similar a la que se ve en las alas naturales (Fig. 4Aiii, Aiv, Video complementario S5). Utilizando un prototipo impreso en 3D, probamos la funcionalidad de nuestro diseño bioinspirado en la práctica (Fig. 4Bi-Bii). Se descubrió que se trata de un mecanismo simple pero funcional que se puede fabricar y montar/desmontar fácilmente. Usando el ejemplo de las palas deformables de una turbina eólica, demostramos en un diseño conceptual que el mecanismo es potencialmente capaz de controlar automáticamente la forma de la curvatura de las palas y su ángulo de ataque bajo diferentes fuerzas del viento, mejorando así su eficiencia. (Fig. 4C, 4Di–Diii)36,37,38,39,40. Nuestro mecanismo de transformación de forma propuesto puede ofrecer ventajas sobre las palas de turbinas eólicas convencionales, que solo funcionan de manera eficiente en puntos operativos específicos o sobre las palas de transformación de forma que requieren sistemas complejos de control de motores y/o diseño inteligente de materiales36,37,38,39. 40.

Un mecanismo de transformación de formas bioinspirado con la capacidad de cambiar su configuración entre el modo a (Ai, Aii) y el modo b (Aiii, Aiv). B Impresión y pruebas 3D. Mecanismo impreso en 3D en modo a (Bi), en modo b (Bii). C Pala de turbina conceptual. D Aplicación del mecanismo bioinspirado en el álabe de turbina con transformación de forma en modo a (configuración inicial) (Di) y en modo b (configuración curvada) (Dii). Diii Una vista en perspectiva del mecanismo. el borde de salida.

En este estudio, utilizamos caballitos del diablo adultos Ischnura elegans (Vander Linden, 1820) (Coenagrionidae) y Calopteryx splendens (Harris, 1782) (Calopterygidae) y libélulas adultas Sympetrum vulgatum (Linnaeus, 1758) (Libellulidae). Se utilizaron estas especies porque tienen diferentes morfologías de alas: I. elegans tiene alas pequeñas con una arquitectura relativamente simple, C. splendens es un caballito del diablo de gran tamaño con una densa red de venas de refuerzo, y S. vulgatum es una libélula de tamaño mediano con alas delanteras y traseras. alas traseras que difieren en venación y forma y, a diferencia de las otras dos especies de caballitos del diablo, tienen alas de base ancha. Los especímenes utilizados para este estudio fueron recolectados en Kiel, Alemania (I. elegans, C. splendens y S. vulgatum) en 2016 y en Crimea, Ucrania, en 1997 (C. splendens).

Para las pruebas mecánicas, utilizamos sólo alas frescas de individuos machos de I. elegans y S. vulgatum que fueron capturados con el permiso del Landesamt für Natur und Umwelt des Landes Schleswig-Holstein (LANU). Usamos especímenes frescos porque las propiedades de las alas pueden cambiar con la desecación. Antes del experimento, los insectos fueron anestesiados con CO2.

El complejo basal de las alas se examinó con SEM. Antes del SEM, las alas secadas al aire del espécimen macho se recubrieron con una capa de oro-paladio de 10 nm utilizando un recubridor por pulverización catódica de alto vacío (Leica SCD 500, Leica Microsystems GmbH, Wetzlar, Alemania). Para el SEM, se utilizó un microscopio de mesa Hitachi TM3000 (Hitachi High-Tech. Corp., Tokio, Japón) con un voltaje de aceleración de 15 kV y un aumento de 100X a 600X.

Para investigar la morfología del complejo basal de las alas de Odonata, utilizamos una exploración por micro-CT. Para ello, se escanearon las alas secadas al aire utilizando un escáner micro-CT de escritorio Skyscan 1172 (Bruker micro-CT, Kontich, Bélgica). Debido a la similitud entre las alas delanteras y traseras de los caballitos del diablo, sólo se examinaron las alas anteriores de I. elegans y C. splendens. Las muestras se escanearon con un voltaje de fuente de 35 a 40 kV y una corriente de fuente de 216 a 250 μA (Tabla complementaria S1). Para la reconstrucción 3D del complejo basal, utilizamos NRecon (Bruker micro-CT, Kontich, Bélgica) y generamos imágenes con tamaños de píxeles de 2,67 a 5,00 µm. El procesamiento y la visualización se realizaron con Amira 6.0.1 (FEI Visualization Science Group, Berlín, Alemania).

Se examinaron las alas de especímenes masculinos y femeninos con un CLSM, lo que nos permitió caracterizar las diferencias en la composición del material en función de sus diferentes características de autofluorescencia41. La proteína elastomérica resilina tiene una banda de longitud de onda muy estrecha de alrededor de 420 nm, en la que emite autofluorescencia azul (Andersen y Weis-Fogh 1964), lo que permite la identificación de áreas dominantes de resilina (Figuras complementarias S6-S9).

Para CLSM, las alas secadas al aire se rehidrataron durante 24 h en una mezcla 10:1 de agua destilada y solución salina tamponada con fosfato (PBS). Después de una breve inmersión en etanol al 70%, las alas se incluyeron en glicerina (≥99,5% libre de agua) en un portaobjetos de vidrio y se cubrieron con un cubreobjetos. Para evitar el contacto directo entre las alas y los cubreobjetos, se colocaron cinco anillos de refuerzo (utilizados para trabajos de oficina) en el portaobjetos de vidrio. Las alas se visualizaron con un CLSM Zeiss LSM 700 (Carl Zeiss MicroImaging GmbH) equipado con un microscopio vertical (Zeiss Axio Imager.M1m). Durante el escaneo se utilizaron cuatro láseres con longitudes de onda de 405, 488, 555 y 639 nm. Se utilizaron un filtro de emisión de paso de banda que transmitía de 420 a 480 nm y tres filtros de emisión de paso largo con ≥490, ≥560 y ≥640 nm para recolectar la luz emitida de las muestras. La ganancia y la intensidad de cada láser se ajustaron manualmente para evitar la sobresaturación. Las muestras se excitaron secuencialmente con los cuatro láseres y las imágenes se recolectaron con una línea promedio igual a dos. El tamaño del agujero se estableció en 1 AU (Unidad Airy).

Se crearon pilas de imágenes ópticas superpuestas para todo el espesor de la muestra. Se crearon proyecciones de intensidad máxima basadas en las pilas de imágenes recopiladas utilizando el software ZEN 2009, donde los colores representan ciertas longitudes de onda detectadas (azul para 420–480 nm, verde para ≥560 nm y rojo para ≥560 y ≥640 nm).

Para probar la distribución de resilina en las articulaciones venosas, como método complementario al CLSM, utilizamos microscopía de fluorescencia (FM). Para ello, examinamos las muestras utilizando un microscopio de fluorescencia Zeiss Axioplan (Carl Zeiss Microscopy GmbH, Alemania). El método de preparación es el mismo que el realizado para el CLSM. Para la visualización de la autofluorescencia de la resilina, el microscopio estaba equipado con un filtro DAPI con un filtro de excitación de paso de banda que transmitía de 321 a 378 nm y un filtro de emisión de paso de banda que transmitía de 420 a 470 nm. La intensidad de la luz se ajustó manualmente para obtener una saturación óptima. Las imágenes se tomaron utilizando una Zeiss Axio Cam Mrc (Carl Zeiss Microscopy GmbH, Alemania) y el software Zeiss Efficient Navigation (Carl Zeiss MicroImaging GmbH). Las alas fueron examinadas tanto desde el lado dorsal como desde el ventral.

Se llevaron a cabo experimentos para caracterizar la deformación de las alas bajo carga. Para cada espécimen, registramos fuerzas, desplazamientos y patrones de deformación 3D de las alas. En los experimentos se utilizaron cinco individuos machos recién sacrificados de cada una de las especies I. elegans, C. splendens y S. vulgatum. Para evitar la desecación, que puede cambiar las propiedades del material y, por tanto, el comportamiento mecánico de las alas, las pruebas se realizaron en insectos vivos y se utilizó una gota de cera de abeja para fijar las alas en sus uniones al cuerpo (suplementario). Figura S22).

Para medir la fuerza durante la desviación del ala, utilizamos un sensor de fuerza de 10 g (WPI Fort 10g, World Precision Instruments, Florida, EE. UU.) conectado a un sistema de adquisición de datos MP 100 (Biopac System Inc, Goleta, CA) (Figura complementaria S22) . La velocidad de adquisición de datos se fijó en 2000 Hz. Las alas se desviaron aplicando una fuerza puntual a la vena radial posterior (RP) a ~ 30% de la longitud del ala lejos de la base del ala (Figura complementaria S22). Se espera que esto reproduzca la deformación de las alas en vuelo29. La fuerza se aplicó utilizando el lado romo de un alfiler de insecto unido al sensor de fuerza. Los desplazamientos del sensor de fuerza se controlaron con precisión utilizando un micromanipulador (Physik Instrumente (PI) GmbH & Co. KG, Karlsruhe, Alemania) mediante el software PIMikroMover 2.4.4.6. La velocidad de desplazamiento se fijó en 0,05 mm/s. A cada ejemplar se le aplicó un desplazamiento igual al 10% de la longitud del ala. Los datos del sistema de adquisición de datos se registraron utilizando el software AcqKnowledge 3.7 durante el transcurso de la carga. El experimento se realizó bajo el microscopio de medición 3D Keyence VR300 (Keyence Microscope Europe, Mechelen, Bélgica), que nos permitió capturar el perfil 3D de las alas antes y después de la carga. Los experimentos se realizaron tanto en el lado dorsal como en el ventral de las alas.

El procedimiento de prueba se repitió para las alas en las que se eliminaron dos tercios de la longitud del ala de la parte distal (es decir, sólo quedó el complejo basal). Esto nos permitió comparar las deformaciones de las alas intactas y cortadas y caracterizar el papel del complejo basal en las deformaciones de las alas. El ensayo de cada ejemplar nunca superó las 2 h.

Utilizamos análisis de elementos finitos para investigar la influencia del complejo basal y sus parámetros geométricos en la respuesta mecánica de las alas a la carga. Para ello, desarrollamos un modelo 3D detallado del ala anterior de la libélula S. vulgatum utilizando el software de diseño asistido por computadora CATIA v5 (Dassault Systèmes, Sureness, Francia) basado en datos de micro-CT y SEM. En este modelo, se modelaron las características estructurales clave de las alas, incluidas las corrugaciones, la curvatura previa, el gradiente de espesor, las venas longitudinales, las venas cruzadas, el complejo basal, las uniones de resilina y las capas ricas en resilina dentro de las venas. El gradiente de espesor incluyó cambios tanto en el espesor de las membranas como en el de la vena costal. Desarrollamos este gradiente utilizando datos informados por Jongerius y Lentink14. Específicamente, configuramos el espesor de la membrana para que cambie de 20 a 5 μm. En las zonas más gruesas, fijamos el radio y el espesor de la vena costal en 80 μm y 40 μm, respectivamente, y en las partes más delgadas, los fijamos en 50 μm y 20 μm, respectivamente. También hicimos algunas suposiciones simplificadoras al considerar las venas (excepto la vena costal) como tubos circulares con un radio constante y un espesor de 20 μm y 7 μm, respectivamente, en todo el modelo. Los parches de resilina se modelaron mediante conexiones de diferentes materiales modelados en el conjunto, independientemente de si estaban en el lado dorsal o ventral.

Para cuantificar el papel del complejo basal en la deformabilidad del ala, desarrollamos otro modelo eliminando el complejo basal del ala. En otras palabras, el segundo modelo es igual a nuestro modelo de referencia, excepto que la parte basal del modelo es plana.

A continuación, al cambiar los parámetros geométricos del modelo del ala anterior de S. vulgatum, desarrollamos 27 modelos con distintas morfologías del complejo basal para un estudio comparativo. Los modelos, en los que los parámetros geométricos se cambiaron a intervalos establecidos, nos permitieron cuantificar el efecto de los parámetros geométricos del complejo basal en su formación de curvatura. Los parámetros geométricos incluidos en nuestro estudio fueron el ángulo exterior del triángulo (α), el ángulo interior del triángulo (β), el ángulo de rotación del subtriángulo (γ), el ángulo de rotación de las venas longitudinales (δ), la profundidad de inclinación del triángulo (η) y el ángulo de rotación del triángulo (ψ ) (Figura 3C). Para modelos de alas completos, utilizamos el volumen debajo de las alas para caracterizar la curvatura. Para los modelos de ala cortada (solo modelos del complejo basal), caracterizamos la curvatura calculando el área debajo del extremo libre de los modelos, ya que era de fácil acceso (Figura complementaria S20).

Para las simulaciones, los modelos se importaron al paquete de software ABAQUS v.6.14 FE (Simulia, Providence, RI). El módulo de Young y el índice de Poisson se establecieron en 3 GPa y 0,49 para venas y 1,86 GPa y 0,49 para membranas42,43, respectivamente. El módulo de Young y la relación de Poisson de resilina fueron 2 MPa y 0,4944, respectivamente (Figura complementaria S11). Los elementos de viga de dos nodos B31 y los elementos de armazón de uso general S4R se utilizaron para modelar vetas y membranas, respectivamente. Los modelos se sometieron a las mismas condiciones de carga y de contorno que las utilizadas en las pruebas mecánicas descritas anteriormente. En concreto, las alas se fijaron en su base (tanto desplazamientos como rotaciones) y luego se sometieron a un desplazamiento en RP desde los lados dorsal/ventral. Se realizó un análisis de convergencia de malla para encontrar el tamaño de malla adecuado, lo que dio como resultado resultados razonablemente precisos en cada simulación. Seleccionamos el tamaño de malla en el que los resultados ya no cambiaron significativamente como el tamaño de malla apropiado para nuestros modelos.

Para validar el modelo FEA, comparamos las curvas de fuerza-desplazamiento obtenidas de los experimentos realizados en alas intactas con sus respectivas simulaciones (Figura complementaria S12). Esta comparación nos permitió evaluar la precisión de las predicciones del modelo. Medimos la rigidez promedio de las alas y sus correspondientes modelos FEA a partir de los dos conjuntos de curvas. Nuestros resultados de validación revelaron una diferencia de ~12% entre los valores de rigidez medidos.

Utilizando el software de diseño asistido por computadora (Rhinoceros 7 3D, Seattle, WA) y el complemento Grasshopper, desarrollamos un modelo paramétrico de un mecanismo para la formación de curvatura inspirado en el complejo basal. El mecanismo consta de 16 varillajes, 10 ejes y 20 pasadores de eje, que se ensamblan dentro de un marco. Las dimensiones de los elementos del mecanismo se establecen como parámetros variables y pueden ajustarse para satisfacer los requisitos de diversos propósitos de diseño. El mecanismo fue diseñado para sufrir deformaciones considerables y formar una forma curvada cuando se somete a fuerzas hacia arriba/hacia abajo en el varillaje RP (Fig. 4, Fig. Suplementaria S21). Además, desarrollamos un modelo conceptual de una pala de turbina eólica deformable para demostrar la aplicación de nuestro mecanismo bioinspirado en un sistema de ingeniería del mundo real (Fig. 4).

Para mostrar en la práctica la funcionalidad del mecanismo de formación de curvatura bioinspirado, primero se fabricaron los elementos individuales del mecanismo mediante impresión 3D y luego se ensamblaron. Para ello, utilizamos una impresora 3D Creality Ender 3 FDM (Shenzhen Creality 3D Technology Co Ltd., Shenzhen, China) y un filamento de ácido poliláctico (PLA) (filamento Basicfil, diámetro de filamento de 1,75 mm). La impresión se realizó a una temperatura de la boquilla de 220 °C, una temperatura de la cama de 60 °C y una velocidad de impresión de 40 mm/s. La altura de la capa se ajustó a 0,2 mm. Las piezas se imprimieron con una densidad de relleno del 100%. No se realizó ningún posprocesamiento en las piezas impresas en 3D.

Se realizaron análisis estadísticos para comparar los momentos de flexión necesarios para deformar las alas en diferentes estados. Específicamente, utilizamos la prueba t para comparar los momentos de flexión entre las cargas laterales dorsal y ventral. También utilizamos el análisis de varianza (ANOVA) para comparar los momentos de flexión entre alas intactas y cortadas.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los autores declaran que los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles en el artículo y en sus archivos de información complementaria. Específicamente, los datos de las pruebas mecánicas y las simulaciones numéricas se pueden encontrar en la Tabla complementaria S2 y en las Figs. T14-19, respectivamente.

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Alireza Sedaghat y Armin Yasamandaryaei

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Hamed Rajabi

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Correspondencia a Hamed Rajabi.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Mary Salcedo y Ryan Schwab por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales: Luke Grinham y Christina Karlsson Rosenthal. Un archivo de revisión por pares está disponible.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Eraghi, SH, Toofani, A., Guilani, RJA et al. Complejo basal: un componente de ala inteligente para la transformación automática de formas. Común Biol 6, 853 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-05206-1

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Recibido: 12 de febrero de 2023

Aceptado: 02 de agosto de 2023

Publicado: 17 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-05206-1

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